Первое упоминание о Введенском храме в Конюшенной слободе города Дмитрова встречается в XVII веке. Церковь Была деревянная. Ныне существующий каменный храм был возведен «тщанием прихожан», но особенно крупные пожертвования поступили от купцов Ф.К.Макаров, А.И. и И.А. Толченовых (отца и сына). Храм был освящен 10 сентября 1768 года.
В 1786 году по проекту Н.П. Осипова была построена трехъярусная колокольня, но за высоким куполом храма звон был плохо слышен и поэтому в 1832 году надстроили четвертый ярус. На колокольне было восемь колоколов. Самый большой из них весил почти три с половиной тонны.
Введению во храм Пресвятой Богородице и посвящен главный придел. Он имеет необычайно пышное убранство для сельского храма. Необыкновенной красотой поражает шестиярусный иконостас с объемной барочной резьбой и вытыми колоннами. Великолепны его Царские врата с иконами Благовещения и евангелистов.
Настенная живопись принадлежит художнику П.В. Кузяеву (от же расписывал и Сергиевский придел Успенского собора), который работал в храме в 1872 и 1879 годах.
Второй придел церкви, освященный 15 июля 1765 года, посвящен св. мученикам Кирику и Иулитте, пострадавшим в IV веке.
Третий предел посвящен святителю Николаю, великому чудотворцу. Придел был освящен 24 октября 1764 года.
Советское время началось для Введенской церкви с изъятия ценностей. Из храма вынесли всю драгоценную утварь. С некоторых икон сорвали венцы и оклады, были похищены кресты-мощевики. Под слоями извести исчезла живопись фасада.
В 1937 году власти согнали всех жителей к храму и объявили, что по просьбе трудящихся будут сбрасывать колокола. Храм оцепили вооруженные красноармейцы. В тот день было уничтожено три самых больших колокола. Тем не менее, храм никогда не закрывался.
Во время Великой Отечественной войны всего в километре от храма на горе Волдынской остановились немецкие войска. Отсюда было удобнее обстреливать Дмитров. Артобстрелы велись регулярно. Жители Заречья (современной название Конюшенной слободы прятались в храме, чтобы спастись. На колокольне находился дозорный пункт советских войск. 5 декабря 1941 года немецкий снаряд влетел в храм, пробил стену трапезной и разорвался в пределе Святителя Николая, унеся жизни 11 человек. Погибшие похоронены в двух братских могилах около храма.